
לצד תצוגת הקבע, מוצגות במוזיאון תערוכות מתחלפות בנושאים הקשורים למזרח הקדום ולעולם העתיק, וביניהן:

מוזיאון ארצות המקרא ירושלים מתכבד להציג את התערוכה "פנינים קלאסיות" הכוללת פריטים נבחרים מן האוסף הפרטי של בתיה ואלי בורובסקי. בתערוכה זו ניתן לראות חפצי אמנות קלאסית, חלקם מוצגים לראשונה לקהל הרחב.
האמנות הקלאסית מושתתת על שימוש בקווים טהורים, טבעיים ופשוטים המשרטטים בנאמנות את מבנהו של גוף האדם ומדגישים את יופיו. מקורה ביוון במאה החמישית לפנה"ס, משם התפשטה ברחבי אגן הים התיכון והשפיעה על תרבויות שכנות רבות.
בתערוכה מוצגות שכיות חמדה קלאסיות וקדם-קלאסיות, המתוארכות לפרק הזמן שבין המאה השביעית לפנה"ס למאה השנייה לספירה ומקורן ברומא, אטרוריה ומאגנה גרקיה (יוון הגדולה).
האמנות האטרוסקית (אזור מערב במרכז איטליה, טוסקנה של היום) שילבה בין חפצים מיובאים למקומיים והושפעה תחילה מסגנונות אמנותיים מן המזרח וקרתגו וזמן קצר אחר כך מסגנונם של היוונים. באמנות האטרוסקית של התקופה האוריינטלית (המאה השביעית לפנה"ס) נפוצו מוטיבים מזרחיים כגון צמחים, חיות ויצורי פלא. במקביל ייבאו האטרוסקים מוצרים מגוונים מאזורים שונים של המזרח הקדום כגון פיניקיה, אוררתו, אשור ומצרים. יחד עם זאת, כפי שניתן להתרשם מן המוצגים בתערוכה זו, שמרה האמנות האטרוסקית על מאפייניה ועל אופייה הייחודי, על אף ההשפעות הזרות. בתערוכה ניתן לראות ציור קיר (פרסקו) שעיטר קבר אטרוסקי מפואר. בציור קיר מוצג גבר מנגן בחליל כפול, כלי נגינה ששימש לרוב במשתאות וחגיגות. מטרת העיטורים על הקברים האטרוסקים הייתה ליצור תפאורה עבור המת בעולם הבא.
האמנות של מאגנה גרקיה (אזור דרום איטליה בו היו מושבות יווניות) הושפעה רבות מהתרבות היוונית. האמנים המקומיים פיתחו סגנונות קראמיים מקומיים, דומים בטכניקה העיטורית שלהם לזו שהייתה נהוגה במולדתם אך עשירה יותר בצבע וביצירתיות. בתערוכה זו ניתן לראות כדים מרהיבים בסגנון אפולי המציגים קומפוזיציות משוכללות, שימוש נרחב בצבע ומוטיבים עשירים של צמחים.
האמנות של רומא האימפריאלית רבת פנים ואקלקטית והשתנתה בהתמדה במהלך השנים. האימפריה הרומית בשיאה השתרעה מהאוקינוס האטלנטי במערב ועד לנהר הפרת במזרח, מאנגליה בצפון ועד מצרים בדרום וכיסתה שש וחצי מיליון מ"ר בקירוב של שטחים. אמנים רומיים התבססו על מודלים אטרוסקים ויוונים אולם גם תרמו את תרומתם הייחודית בארכיטקטורה, פיסול ואמנות. יצירות אמנות רבות יוצרו כפריטי יוקרה ושימשו את משפחות הקיסרים והאריסטוקרטים האמידים שגרו בוילות מפוארות מעוטרות בציורי קיר מרהיבים, פסיפסים ופסלים. בין הפריטים הרומיים המעניינים בתערוכה ניתן לראות פסל טיכה, אלת המזל, אשר הייתה אהודה מאוד בקרב תושבי ערי המדינה היוונית שאימצו אותה כאלה מגוננת של העיר.