הגלריה מתמקדת בשתי ממלכות חשובות שהשפיעו על גורלן של ישראל ויהודה. האימפריה האשורית, שהחריבה את ממלכת ישראל, מיוצגת בכתובת מלכותית של סרגון השני ובתבליטים מארמון סנחריב בנינוה. בבל שהחריבה את ממלכת יהודה ואת בית המקדש, מיוצגת בדגם מרשים של העיר בבל ובחפצים נוספים.